เวกฮอร์สต์ ได้โอกาสติดทีมชาติครั้งแรกเมื่อปี 2014 กับ ทีมชาติฮอลแลนด์ รุ่นอายุไม่เกิน 21 ปีและก็ได้เปิดตัวเกมแรกและเกมเดียวในวันที่แพ้ โปรตุเกส 4-5 ซึ่งเกมนั้นเจ้าตัวสามารถทำประตูได้ด้วย

จากนั้น 4 ปีในยุคของ โรนัลด์ คูมัน ทาง เวาท์ เวกฮอร์สต์ ก็ได้โอกาสติดทีมชาติชุดใหญ่เป็นครั้งแรก แต่ก็ยังไม่ถูกมองว่าเป็นกำลังหลักของชาติจนกระทั่งศึก ยูโร 2020 ที่เป็นทัวร์นาเมนต์ใหญ่ครั้งแรกในชีวิตของเขาก็สามารถทำได้ 1 ประตูซึ่งเกิดขึ้นในเกมนัดเปิดสนามที่เจอกับ ยูเครน

ตลอดจนศึก ฟุตบอลโลก 2022 เวาท์ เวกฮอร์สต์ ก็ถูกวางตัวไว้เป็นกำลังสำคัญของชาติ ถึง ฮอลแลนด์ จะไปถึงแค่รอบก่อนรองชนะเลิศ แต่สำหรับตัวของ เวกฮอร์สต์ ก็ถือว่ามีช่วงเวลาที่น่าจดจำ เพราะเขาทำได้ 2 ประตูช่วยให้ทีมตามตีเสมอ อาร์เจนติน่า 2-2 ก่อนจะไปแพ้ในช่วงดวลจุดโทษ